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Aug 01, 2023

Composición del aceite esencial y contenido fenólico total en Cupressus arizonica G. en respuesta a la inoculación microbiana en condiciones de estrés hídrico

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 1209 (2023) Citar este artículo

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Arizona Cypress es uno de los árboles resistentes a la sequía, aromáticos y estéticamente agradables que tiene varios usos farmacológicos. Ciertos microorganismos contribuyen al metabolismo secundario y la síntesis de compuestos bioactivos en plantas aromáticas y medicinales. Este estudio tuvo como objetivo determinar los pigmentos fotosintéticos, el contenido fenólico total, la capacidad antioxidante y la composición del aceite esencial del ciprés de Arizona bajo dos regímenes de riego e inoculaciones microbianas. Establecimos un experimento factorial con tres inoculaciones de micorrizas (Rhizophagus irregularis, Funneliformis mosseae y una mezcla de R. irregularis y F. mosseae), una inoculación de rizobacterias (Pseudomonas fluorescens) y dos regímenes de riego (bien regado y estrés hídrico). Bajo el régimen de estrés hídrico, las plántulas inoculadas con F. mosseae (0,46%) y las plantas de control no inoculadas (0,29%) tuvieron los contenidos de aceite esencial más alto y más bajo, respectivamente. El análisis GC-MS reveló que limonen, a-pinene, terpinen-4-ol y umbellulone fueron los compuestos más abundantes en las plántulas y los tratamientos en estudio. El régimen de estrés hídrico tuvo un efecto significativo y dominante sobre el aceite esencial y la capacidad antioxidante, mientras que el crecimiento de las plántulas y los pigmentos fotosintéticos tendieron a disminuir en condiciones de estrés. Sin embargo, la coinoculación de plántulas con micorrizas y la bacteria resultó en un aumento de compuestos fenólicos y carotenoides. En condiciones de estrés hídrico y simbiosis de micorrizas, los resultados del estudio actual pueden ayudar a aumentar el nivel de compuestos valiosos en el ciprés de Arizona para otras aplicaciones farmacéuticas.

El ciprés de Arizona (Cupressus arizonica Greene) es un árbol ornamental, aromático y tolerante a la sequía1. Se cultiva en el sur de los Estados Unidos como ornamental y para cortavientos1. Para objetivos terapéuticos, el aceite esencial (AE) de ciprés de Arizona se puede utilizar como terapia para capilares rotos y venas varicosas, como astringente y tónico para la piel, como estimulante del sistema inmunológico y como sedante2. El ciprés de Arizona libera un aroma aromático que se utiliza para diversos fines farmacéuticos y cosméticos2. Además, el ciprés de Arizona tiene propiedades antibacterianas y antifúngicas3,4. Algunas composiciones del AE obtenidas del ciprés de Arizona podrían considerarse como larvicidas naturales contra Anopheles stephensi, que es un importante vector de la malaria5. Los compuestos más importantes en el AE de la hoja del ciprés de Arizona son p-cimeno, a-pineno, cis-muurola-3,5-dieno y germacreno D, que representan alrededor del 40% del aceite. Otros componentes químicos importantes son el limoneno y la umbelulona5.

Como factor de estrés ambiental adverso, la sequía es una preocupación importante para la producción agrícola en general en las regiones áridas y semiáridas, que incluso podría agravarse en el futuro6. En particular, el estrés hídrico inhibe severamente el crecimiento de las plantas y finalmente reduce el rendimiento general7. Además, factores ambientales como el estrés hídrico pueden influir notablemente en el rendimiento y la composición del AE en las plantas aromáticas8,9,10. Las plantas expuestas a estrés hídrico suelen generar niveles más altos de metabolitos secundarios11. El aumento del rendimiento de EO y sus principales constituyentes bajo estrés hídrico en plantas medicinales ya ha sido reportado en muchos estudios9,10,12,13.

La calidad y composición del EO puede estar muy influenciada por diferentes factores ambientales14. Entre los factores bióticos, el uso de microorganismos benéficos ha recibido mucha atención. Uno de estos grupos de microorganismos son los hongos micorrízicos arbusculares (HMA) que pueden conducir a la producción de compuestos químicos bioactivos en plantas medicinales y aromáticas15,16. La inoculación de plantas con HMA es una de las herramientas más prometedoras para aliviar los efectos del estrés hídrico en las plantas hospedantes17. Otros microorganismos beneficiosos que pueden aumentar la tolerancia a la sequía en las plantas hospedantes y, por lo tanto, la supervivencia de las plantas en condiciones de sequía son las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR)18. Diversas investigaciones también han afirmado que la inoculación de plantas con PGPR tiene efectos beneficiosos sobre el crecimiento de las plantas y la producción de cultivos13,19,20.

Se han realizado muchos estudios para ver las interacciones sinérgicas entre PGPR y AMF en las diversas plantas13,20,21. Previamente, también se han informado los efectos sinérgicos de la co-inoculación de AMF con PGPR en la composición de compuestos bioactivos en plantas medicinales. Hemashenpagam y Selvaraj informaron que las inoculaciones combinadas de Glomus aggregatum y Bacillus coagulans con Trichoderma harzianum condujeron a un aumento significativo de fenoles, flavonoides, alcaloides, saponinas y taninos de Solanum viarum22. Otro estudio de Alam et al. mostró un mayor rendimiento total de aceite en Pelargonium graveolens co-inoculado con G. intraradices o/y G. mosseae con Bacillus subtilis23. Singh et al. también han informado que la co-inoculación de hongos simbióticos con PGPR en plantas medicinales actúa como una herramienta útil para la mejora de los aceites esenciales de plantas24.

En el estudio actual, se investigó el crecimiento de las plantas, la composición de EO, el contenido fenólico total, la capacidad antioxidante y algunos pigmentos fotosintéticos en el ciprés de Arizona bajo dos regímenes de riego e inoculaciones microbianas. Presumimos que uno de los factores que conducen a una reducción en la tasa de crecimiento del ciprés de Arizona es el estrés hídrico. Creemos que ningún estudio investigó el papel de la inoculación de AMF y P. fluorescens en las variaciones cualitativas y la composición de EO del ciprés de Arizona en condiciones de estrés hídrico. Por lo tanto, los objetivos de nuestro estudio fueron (1) evaluar los efectos de la inoculación microbiana sobre la biomasa, las concentraciones de pigmentos, el contenido fenólico total, la actividad antioxidante y la composición de EO del ciprés de Arizona en condiciones de estrés hídrico y riego abundante; y (2) evaluar la interacción entre AMF y P. fluorescens para mejorar la tolerancia del ciprés de Arizona al estrés hídrico.

Recolectamos piñas de un solo ciprés de Arizona cultivado en el bosque de la Universidad Tecnológica de Isfahan (32°39′ N, 51°40′ E; 1590 m). El material vegetal se recolectó con el consentimiento del Grupo de Investigación de Paisaje Urbano, Universidad Tecnológica de Isfahan. No fueron necesarios más requisitos legales para la recolección de conos de este árbol ornamental. La recolección del material vegetal cumplió con las directrices y legislación institucional pertinente (Universidad Tecnológica de Isfahan), nacional e internacional. Retiramos las semillas de los conos y las germinamos en la oscuridad (4 °C durante 2 semanas) antes de colocar cuidadosamente los germinados en medios esterilizados en autoclave (120 °C durante 2 h) y cultivarlos durante seis meses antes de trasplantarlos a macetas de 10 L. Algunas características importantes del suelo original se enumeran en la Tabla 1. Estos datos se obtuvieron del laboratorio del Departamento de Ciencias del Suelo, Facultad de Agricultura, Universidad Tecnológica de Isfahan. Las macetas se dejaron en un invernadero y se mantuvieron a 28/16 ± 2 °C día/noche y una humedad relativa de 30–35 % durante la duración del estudio.

Se realizó un experimento factorial compuesto por HMA en cuatro niveles de inoculación, P. fluorescens en dos niveles de inoculación y regímenes de riego en dos niveles utilizando un diseño completamente al azar con tres repeticiones (tres plantas en cada repetición). Para los tratamientos con micorrizas, inoculamos las plántulas con Rhizophagus irregularis (Ri) o Funneliformis mosseae (Fm), o con R. irregularis–F. mezcla de mosseae (Mix). Para esto, agregamos 60 g (50–60 esporas por g) de inóculo de micorrizas (Centro Nacional de Investigación de Suelos y Aguas, Karaj, Irán) a cada maceta (mezclado con el medio de cultivo) antes de trasplantar las plántulas. Las plantas no inoculadas sirvieron como control. Para el régimen PGPR, después de trasplantar las plántulas, aplicamos 4 mL (estudios previos indicaron que este tamaño de inóculo es suficiente para la cantidad de suelo utilizado) de la suspensión de P. fluorescens (Ps) (107 UFC mL−1) a la superficie de los medios en cada bote. Además, aplicamos 4 mL de agua destilada estéril a las macetas de control (no inoculadas). Para el régimen de riego, 5 meses después del trasplante, utilizamos 100% o 50% de capacidad de campo, denotados como tratamientos bien regados (riego normal; N) o estrés hídrico (S), respectivamente según la curva característica suelo-agua. . Además, la fertilización durante el crecimiento de la planta se realizó mediante la adición de 2 g L−1 de fertilizante comercial (20-5-10 NPK, 12,8% S y 1,3% MgO; NovaTec Solub, Compo, Alemania) al momento del trasplante y antes del trasplante. inicio de los regímenes de riego.

Para calcular la colonización de la raíz al final del experimento, las muestras de tejido de la raíz se aclararon con KOH (10 % p/v) a 95 °C durante 55 min. A continuación, las raíces se sumergieron durante 50 min en HCl. Después de cortar las raíces en fragmentos de 10 mm, se colocaron 100 piezas en azul tripán (0,05 % p/v) en lactoglicerol durante 20 min. Finalmente, se utilizó el método de intersección de líneas de cuadrícula de Giovannetti y Mosse para el porcentaje cuantificado de colonización de raíces bajo microscopía óptica25.

Dividimos cada plántula en brotes y raíces después de determinar el peso fresco. Luego, para la determinación del peso seco, embolsamos los brotes por separado antes de secarlos al aire. Finalmente, secamos todas las muestras hasta peso constante en un horno a 65 °C antes de pesarlas.

Para la determinación de los pigmentos fotosintéticos (contenido de clorofila y carotenoides), se homogeneizaron 0,2 g de muestras de hojas frescas en acetona (10 ml, 100 %) utilizando una centrífuga a 4000 × g durante 15 min. Finalmente, las concentraciones de pigmento se determinaron espectrofotométricamente según el método propuesto por Lichtenthaler26.

Para medir el contenido de fenoles totales se adicionó 0,2 mL del extracto de hoja con reactivo de Folin-Ciocalteu en agua (10%, 2,5 mL). Brevemente, se extrajeron dos gramos del polvo de partes aéreas de la planta en 10 mL de metanol al 80 % durante 24 ha 25 °C. Una alícuota de 500 µg de las soluciones de extracto metanólico se mezcló con 5 mL de reactivo de Folin-Ciocalteu diluido diez veces (1:10 Folin-Ciocalteu, agua destilada) y 4 mL de carbonato de sodio al 7,5%. A continuación, las muestras se mantuvieron a temperatura ambiente durante 60 min y la tasa de absorción se midió a una longitud de onda de 760 nm utilizando un espectrofotómetro (UV-160A UV-Visible Recording Spectrophotometer, Shimadzu, Tokio, Japón)27.

Para medir la actividad antioxidante, se prepararon 0,2 mL de extractos vegetales en metanol (80%) antes de mezclar la solución de 2,2-difenil-1-picrilhidrazilo (DPPH) (0,1 mM, 5 mL) con 200 μL del extractos diluidos. A continuación, las muestras se mantuvieron en condiciones de oscuridad durante 30 min a 25 °C. La tasa de absorción se midió a 517 nm usando un dispositivo espectrofotométrico frente a un blanco que contenía la solución de metanol. Se utilizó hidroxitolueno butilado como antioxidante estándar. Finalmente, la actividad antioxidante mediante la eliminación de DPPH se calculó mediante la siguiente ecuación28:

Las partes aéreas (agujas/ramas jóvenes y maduras) de plántulas de ciprés de Arizona (de 22 meses) se secaron a la sombra a temperatura ambiente (20 ± 2 °C) durante una semana, se cortaron en trozos pequeños y luego se trituraron utilizando un molino mezclador. El contenido de EO se extrajo por el método de hidrodestilación utilizando un aparato tipo Clevenger durante 3 h de acuerdo a lo descrito en la Farmacopea Polaca VI29. El EO se secó sobre sulfato de sodio anhidro (Na2SO4) y se almacenó en un vial sellado a 0 °C hasta su análisis. El contenido de EO (%) se calculó en base a la materia seca mediante la siguiente ecuación:

La composición de EO se analizó con el cromatógrafo de gases Agilent 7890 con una columna capilar HP-5MS de fenilmetil siloxano al 5 % (30 m × 0,25 mm y un espesor de película de 0,25 μm). Los análisis se realizaron utilizando helio como gas portador en una proporción de división de 1:20 a una velocidad de flujo de 2 mL min−1. La temperatura inicial del horno se optimizó a 60 °C durante 3 min y aumentó de 3 °C min−1 a 120 °C antes de elevarse a 300 °C a 15 °C min−1. La temperatura del inyector se mantuvo a 300 °C. En esta investigación se aplicó un detector selectivo de masas Agilent 5975 C. Las condiciones de exploración comprendían 39–400 m/z, 200 °C y una ionización de electrones de 70 eV. El cromatógrafo de gases (GC) fue un Shimadzu GC-17 equipado con un detector FID y una columna de sílice fundida (BP-5, 25 m × 0,22 mm, espesor de película 0,25 mm). Las condiciones de operación fueron: temperatura del horno 60-280 °C a razón de 8 °C/min; temperatura del inyector 280 °C, relación de división 1:10, con gas portador, N2; temperatura del detector 300 °C.

Los constituyentes de EO se identificaron de acuerdo con los índices de retención (IR). Los criterios se identificaron en relación con una serie homóloga de n-alcanos (C5-C24) en las mismas condiciones operativas. Se logró una identificación adicional mediante la comparación de la biblioteca de espectros de masas de los compuestos30.

Los datos se presentaron como la media de tres ensayos independientes con las respectivas barras SD (media ± SD). Se evaluó la normalidad de los datos y, cuando fue necesario, se utilizó la transformación logarítmica antes del análisis. Luego, los datos se sometieron a un análisis ANOVA de tres vías. A continuación, se utilizó la prueba de diferencia mínima significativa (LSD) para detectar diferencias específicas. Que los resultados de la comparación de medias solo se presentaron para los rasgos con efectos estadísticamente significativos de los factores experimentales. Se realizó ANOVA utilizando el software SAS (Instituto SAS, Cary, NC, EE. UU., 1990). Se utilizó el análisis de componentes principales (PCA) para reducir el número de variables medidas en el ciprés de Arizona y para medir la colinealidad multivariante entre los rasgos y elementos que se realizó mediante StatGraphics (ver. 9).

La colonización de raíces por AMF disminuyó significativamente en la condición S en comparación con el tratamiento N. Curiosamente, la colonización de raíces aumentó por Ps independientemente de los regímenes de riego (Cuadro 3). La mayor colonización de raíces correspondió a la mezcla de dos especies de HMA (54,7%) en presencia de Ps en la condición N, y la menor (19,4%) (independientemente del tratamiento no inoculado) correspondió al tratamiento de especies RI en S condición (Tabla 3). No se observó colonización fúngica en ninguna de las plantas de control sin micorrizas (Tabla 3).

La biomasa de las plántulas de ciprés de Arizona (pesos secos de brotes y raíces) se vio significativamente afectada por la inoculación de AMF, la inoculación de Ps, el nivel de riego y sus interacciones (Cuadro 2). Específicamente, la biomasa de las plántulas se vio afectada negativamente por las condiciones S en comparación con las condiciones N. Por el contrario, la biomasa de plántulas de plantas inoculadas con especies de HMA aumentó significativamente en las condiciones S en comparación con los controles no inoculados (Cuadro 3). Además, bajo las condiciones de N, la mayor biomasa de plántulas se encontró en respuesta a la co-inoculación con Ps y Mix. Los resultados indicaron claramente que la coinoculación de plántulas por AMF y Ps mejoró significativamente el rendimiento del crecimiento del ciprés de Arizona (Tabla 3).

Bajo el régimen S, la clorofila y los carotenoides disminuyeron mientras que se observó un aumento de clorofila y carotenoides en las hojas de las plántulas inoculadas en comparación con las plantas no inoculadas (Figs. 1 y 2). Las plántulas de ciprés de Arizona inoculadas con FM y Mix aumentaron los contenidos de clorofila en condiciones S en comparación con las plantas de control no inoculadas (Fig. 1). En las plántulas sometidas a S, la colonización de AMF por FM condujo al mantenimiento de un contenido de clorofila mucho más alto que en las plántulas no inoculadas (Fig. 1). Además, en condiciones S, la coinoculación de AMF con Ps aumentó significativamente el contenido de carotenoides de las plántulas de ciprés de Arizona en comparación con las plantas de control no inoculadas (Fig. 2). Especialmente, la coinoculación por FM y Ps demostró ser más efectiva para mejorar el contenido de carotenoides que otros tratamientos bajo régimen S (Fig. 2).

Interacciones del régimen de riego × micorrizas en el contenido de clorofila de las plántulas de ciprés de Arizona. N bien regado (100% capacidad de campo), S estrés hídrico (50% capacidad de campo), RI Rhizophagus irregularis, FM Funneliformis mosseae; Mezcla: R. irregularis–F. mezcla de musgos; C: Plantas no inoculadas.

Interacciones del régimen de riego × micorrizas × rizobacterias en el contenido de carotenoides de las plántulas de ciprés de Arizona. N bien regado (100% capacidad de campo); S: estrés hídrico (50% capacidad de campo); RI Rhizophagus irregularis, FM Funneliformis mosseae; Mezclar R. irregularis–F. mezcla de mosseae, C plantas no inoculadas, Ps Pseudomonas fluorescens.

El contenido fenólico total (Phe) de las plántulas de ciprés de Arizona disminuyó significativamente bajo el régimen S en comparación con el régimen N, y también se observó una tendencia similar para la actividad antioxidante (Cuadro 3). Independientemente de los regímenes de riego, el menor contenido de Phe se encontró en las plantas no inoculadas. Además, la coinoculación de todas las especies de HMA con P. fluorescens aumentó significativamente las cantidades de Phe en comparación con las inoculaciones individuales (Tabla 3).

La actividad antioxidante estuvo significativamente influenciada por los regímenes de riego y la inoculación de AMF (Cuadro 2). Se obtuvo una mayor actividad antioxidante de las plántulas inoculadas con FM y Ps en comparación con los controles no inoculados, independientemente de los regímenes de riego (Cuadro 3). Ni la inoculación con RI ni con Mix fue útil para mitigar los efectos de S en cuanto al aumento de la actividad antioxidante. Las plantas co-inoculadas con FM y Ps mostraron la mayor actividad antioxidante, lo que sugiere los efectos sinérgicos de FM y Ps sobre esta característica (Cuadro 3).

El rendimiento de AE ​​mostró una baja variación bajo diferentes tratamientos. Osciló entre 0,29% en plantas control no inoculadas y 0,46% en plántulas de F. mosseae inoculadas solas en régimen de déficit hídrico. Bajo el régimen de N, los contenidos más bajos y más altos de EO se identificaron en las plantas de control no inoculadas (0.33%) y el tratamiento de R. irregularis–F. mosseae mezcla con inoculación de P. fluorescens (0.44%), respectivamente (Cuadro 4).

Se identificaron veintitrés compuestos como los componentes principales en el perfil de EO del ciprés de Arizona, entre los cuales, los cuatro componentes limonen (15–17,9 %), a-pineno (12,8–15,8 %), terpinen-4-ol (6,6–8,3 %), y la umbellulona (6,9-8,3%) se identificaron como las principales. Si bien los diferentes tipos de microorganismos tuvieron efectos diferentes sobre cada uno de estos compuestos, entre las especies de HMA, las mayores cantidades de limoneno y a-pineno correspondieron a la inoculación Mix bajo los regímenes S (Cuadro 4). Las plantas co-inoculadas con Mix y Ps registraron mayores cantidades de terpinen-4-ol y umbellulone bajo los regímenes S. Algunos componentes aumentaron en cantidad en plantas no inoculadas bajo regímenes de N en lugar de bajo los regímenes de S. Por ejemplo, α-thujene, canphene, γ-curcumene y cedrol aumentaron bajo el régimen de N en comparación con S. Por el contrario, algunos componentes se redujeron cuando las plántulas no se inocularon bajo los regímenes N en lugar de los regímenes S. Las mayores cantidades de p-cimeno y germacreno D correspondieron al tratamiento de RI (3,9%) y la co-inoculación de RI con Ps (4,8%), respectivamente. Sabineno y terpinoleno registraron sus mayores cantidades en los individuos inoculados con Ps. La producción de terpinoleno y umbelulona disminuyó en las plantas no inoculadas. Muestra que la aplicación de microorganismos beneficiosos pudo estimular la producción de algunas composiciones especiales de EO (Tabla 4).

El análisis PCA se realizó para medir la colinealidad multivariada entre los caracteres, agrupar los tratamientos aplicados y elegir los mejores tratamientos con respecto a las diferentes características. Los resultados del triplot muestran que los tres componentes principales explicaron el 80,25% de la variabilidad (Fig. 3). PC1 tuvo coeficientes positivos para todas las características, excepto DPPH, Phe, carotenoide (Car) y EO. Parece que esta PC podría considerarse como morfología e índice de clorofila. Por el contrario, PC2 tuvo coeficientes positivos para DPPH, y Phe y PC3 tuvieron coeficiente positivo alto para Car. Por lo tanto, estos dos últimos componentes son más representativos de los índices de propiedades antioxidantes.

Se realizó un análisis de componentes principales (PCA) sobre las características del ciprés de Arizona inoculado con Rhizophagus irregularis, Funneliformis mosseae y una mezcla de ambas especies con y sin inoculación de Pseudomonas fluorescens. N bien regado (100% capacidad de campo), S: estrés hídrico (50% capacidad de campo), RI Rhizophagus irregularis, FM Funneliformis mosseae, Mix R. irregularis–F. mezcla de mosseae, + inoculación de Pseudomonas fluorescens, − sin inoculación de Pseudomonas fluorescens, C plantas no inoculadas, Hi: altura de la planta, peso fresco del brote FWS, peso seco del brote DWS, peso seco de la raíz DWR, contenido de aceite esencial de EO, contenido fenólico total de Phe, Clon de colonización de raíces, Clorofila a de Chla, Clorofila b de Chlb, Clorofila total de Chlab, Carotenoides.

De acuerdo con el gráfico de triplot, los parámetros de crecimiento de las plántulas tuvieron correlaciones altas y positivas con el porcentaje de colonización de raíces por ambas especies de HMA. Mientras que EO tuvo una correlación negativa con todas las características, incluida la tasa de colonización. Además, la capacidad antioxidante de los extractos de plántulas no fue influenciada por el contenido de EO y la colonización por HMA (Fig. 3).

El lote triple muestra claramente que todos los tratamientos bajo estrés hídrico (S) se separaron por completo de aquellos bajo tratamientos bien regados (N), lo que indica el efecto altamente discriminatorio de los regímenes de riego sobre las inoculaciones microbianas. La combinación de regímenes de riego y tratamientos microbianos mostró dispersión en todas las dimensiones. En las zonas N donde los valores de PC1 son altamente positivos, MixN− y RiN− son los mejores tratamientos con respecto a un mayor crecimiento de las plántulas, mientras que en las zonas S, donde el PC1 es negativo, FMS+ y FMS− fueron los mejores tratamientos con respecto a los valores más altos de PC2 y antioxidantes. actividad. Por tanto, parece que tras el déficit hídrico, la inoculación de AMF tiene un mayor valor discriminante que la inoculación de Ps. Además, como se observa en el triplot, CS+ y CS− son los tratamientos más débiles completamente separados de los otros tratamientos (Fig. 3).

En nuestro estudio, se observó un efecto altamente significativo de la colonización por AMF en plántulas co-inoculadas con AMF y Ps en comparación con aquellas inoculadas solo con AMF. Los resultados confirmaron los resultados anteriores de otros investigadores que informaron una mayor cantidad de colonización de AMF en plantas co-inoculadas en comparación con la inoculación individual13,20,31,32. Esta observación podría atribuirse a la presencia de PGPR, que puede actuar como una 'bacteria ayudante de la micorrización' y, al hacerlo, da como resultado un mejor establecimiento de las micorrizas en la raíz huésped y una mejor función de las micorrizas32,33.

Los resultados mostraron que las plántulas de ciprés de Arizona inoculadas con diferentes especies de HMA producirían contenidos más altos de clorofila y carotenoides que las plantas no inoculadas en condiciones de N y S. Nuestro estudio anterior también reveló que diferentes especies de AMF aumentaron el contenido total de clorofila y carotenoides del ciprés de Arizona20. Los terpenoides están involucrados en el crecimiento y desarrollo de las plantas y en las respuestas al estrés ambiental, como la sequía12. Los terpenoides también están involucrados en las respuestas de las plantas contra los patógenos34. Los metabolitos isoprenoides como la clorofila, los carotenoides y los terpenoides son importantes para la aclimatación y las respuestas adaptativas de las plantas al estrés ambiental35. En la presente investigación, mayores cantidades de pigmentos fotosintéticos presentes en todas las plantas inoculadas en comparación con las plantas de control podrían ser el factor clave para mejorar el crecimiento del ciprés de Arizona en condiciones de estrés hídrico. El contenido de carotenoides también puede mejorar la capacidad antioxidante de las plántulas cultivadas en condiciones de estrés hídrico.

En este experimento, las actividades antioxidantes aumentaron en las plántulas inoculadas con HMA, lo que puede explicarse por la presencia de altos contenidos fenólicos, que son bien conocidos por su fuerte actividad antioxidante36. La inoculación de AMF también tuvo un efecto mucho mayor sobre la capacidad antioxidante en comparación con la inoculación de Ps. Sin embargo, la coinoculación con AMF y Ps aumentó las propiedades antioxidantes. Eftekhari et al. informaron una elevación de Phe como resultado de la inoculación por AMF en Vitis vinifera37. Mechri et al. también mostró una tendencia similar, mostrando que la Phe en olivos aumentó cuando las plantas fueron inoculadas con especies de micorrizas38. Dutta y Neog informaron que la coinoculación de Curcuma longa L. con AMF y PGPR proporcionó un mayor contenido de Phe que las plantas no inoculadas31. Los AMF podrían acumular fenilalanina amoníaco-liasa, que es la enzima clave para la biosíntesis de compuestos fenólicos39.

En este estudio, el contenido de EO de las plántulas no se vio afectado por la colonización por AMF y/o Ps. Puede tener su origen en un corto tiempo cuando las plántulas estaban bajo la influencia de las inoculaciones. Además, parece que el tratamiento de estrés hídrico dominó las inoculaciones microbianas en este sentido. Sin embargo, la interacción de los microorganismos benéficos con las plantas medicinales ha sido reportada como un factor importante que ayuda a las plantas a protegerse del estrés40. Urcoviche et al. encontraron que el contenido de AE ​​de Mentha crispa L. inoculada con HMA aumentó de 0,2% a 0,98% en comparación con las plantas no inoculadas41. Fokom et al. en la misma planta informaron que la inoculación con G. etunicatum mostró el mayor contenido de EO en comparación con las plantas no inoculadas16.

El AE se produce y almacena en estructuras foliares de plantas medicinales conocidas como peltate glandular42. Las plantas inoculadas con AMF podrían alterar el número de tricomas peltados en las plantas medicinales y mejorar algunos componentes del EO43. Además, algunos microorganismos podrían cambiar la concentración de EO debido al cambio en las hormonas vegetales. Se ha propuesto, por ejemplo, que las giberelinas y las citoquinas están involucradas en el cambio de las concentraciones de EO44,45.

Rahimzadeh y Pirzad también informaron que se obtuvieron mayores contenidos de aceite y mucílago de las plantas de linaza (Linum usitatissimum L.) de plantas co-inoculadas con micorrizas y PGPR en comparación con plantas no inoculadas, lo que sugiere los efectos sinérgicos de AMF y PGPR13. Sin embargo, los mecanismos detrás de los efectos de los microorganismos benéficos sobre los componentes del AE no están claros pero probablemente puede estar relacionado con la mejor absorción de nutrientes15.

El presente estudio demuestra que en todos los tratamientos, limonen, a-pinene, terpinen-4-ol y umbellulone fueron los componentes principales. La influencia de la inoculación microbiana en la composición del AE del ciprés de Arizona varió según los diferentes microorganismos. Por ejemplo, las cantidades más altas de terpinen-4-ol y umbellulone pertenecían a las plantas co-inoculadas con cepas mixtas de HMA y Ps bajo regímenes de estrés hídrico (Cuadro 4). Un estudio de invernadero en Thymus daenensis también mostró una mejora en las concentraciones de timol, cuando las plantas se inocularon con una mezcla de G. mosseae y P. fluorescens46. Efectos sinérgicos de tres AMF diferentes, incluidos Glomus, Gigaspora, Acaulospora sp. con tres PGPR; Bacillus megaterium, Azospirillum amazonense y Azotobacter sp.; también mostró un aumento en los contenidos de flavonoides, fenoles y curcumina en Curcuma longa31. Vafadar et al. encontraron que la aplicación de G. intraradices en combinación con Bacillus polymixa o/y Pseudomonas putida aumentó el contenido de esteviósido en comparación con las plantas inoculadas solas o no inoculadas47. En nuestro estudio, sin embargo, el efecto del tratamiento de estrés hídrico fue más discriminatorio ya que el a-pineno y la umbelulona se acumularon más después del tratamiento de estrés hídrico.

Probablemente los efectos de los microorganismos benéficos sobre la composición del EO se deban a cambios en la biosíntesis del EO15. Los aceites esenciales se sintetizan por dos rutas bioquímicas diferentes; los fenilpropanoides se derivaron de la vía del ácido shikímico y los isoprenoides/terpenoides se derivaron de la vía del 2-C-metil-d-eritritol 4-fosfato. Así, los cambios en la composición del AE se deberían a los impactos de los microorganismos sobre los productos de ambas vías48.

Los microorganismos pueden mejorar el estado nutricional de las plantas cuando el agua del suelo es limitada aumentando la absorción de nitrógeno (N), fósforo (P) y otros nutrientes que pueden aumentar el contenido de EO y sus compuestos específicos en las plantas aromáticas49,50. Por ejemplo, el N juega un papel fundamental en la síntesis de muchos componentes naturales de las plantas, como los aminoácidos y las enzimas, que juegan un papel clave en la biosíntesis de la composición del EO50. Además, las plantas medicinales necesitan acetil CoA, ATP y NADPH para la biosíntesis de terpenoides, y la disponibilidad de estas coenzimas está relacionada con la concentración de P; por lo tanto, mejorar la absorción de P por parte de las plantas ayuda a aumentar la producción de aceite esencial51.

En conclusión, este estudio proporcionó evidencia clara de que las plántulas de ciprés de Arizona se vieron afectadas por el estrés hídrico y los agentes microbianos (AMF y Ps); sin embargo, el orden del efecto fue como: S > AMF > PS. Además, la interacción del ciprés de Arizona con AMF y Ps en la co-inoculación no resultó en una mejora de la biomasa vegetal y la composición del aceite esencial en comparación con los individuos inoculados solo con AMF. Parece que AMF solo podría inducir la reprogramación de muchos productos metabólicos como compuestos fenólicos y DPPH en el ciprés de Arizona, lo que conduce a una mayor biomasa y una mayor actividad antioxidante; sin embargo, estas dos características pueden no estar correlacionadas y ser específicas de la inoculación de AMF. El uso de estos microorganismos benéficos bajo regímenes de estrés hídrico presenta una opción útil para aumentar la tolerancia al estrés hídrico y aumentar el crecimiento de las plantas y la acumulación de metabolitos.

Todos los datos generados y analizados durante este estudio se incluyen en este documento.

Hongos micorrízicos arbusculares

Rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal

Análisis de variación

Aceite esencial

Estrés hídrico

Rhizophagus irregularis

Funneliformis mosseae

R. irregularis–F. mezcla de mosseas

Pseudomonas fluorescens

Riego normal (bien regado)

Análisis de componentes principales

Contenido fenólico total

2, 2-difenil-1-picrilhidrazilo

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Departamento de Horticultura, Facultad de Agricultura, Universidad Tecnológica de Isfahan, Isfahan, 84156-83111, Irán

Hamed Aalibour y Ali Nikbakht

Departamento de Agronomía y Fitomejoramiento, Facultad de Agricultura, Universidad Tecnológica de Isfahan, Isfahan, 84156-83111, Irán

Mohammad R. Sabzalian

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HA conceptualización, metodología, curación de datos, redacción: preparación del borrador original. AN supervisión, visualización, investigación. Software MRS, validación, redacción, revisión y edición. Todos los autores leyeron, corrigieron y aprobaron el manuscrito.

Correspondencia a Hamed Aalipour.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Aalipour, H., Nikbakht, A. & Sabzalian, MR Composición del aceite esencial y contenido fenólico total en Cupressus arizonica G. en respuesta a la inoculación microbiana en condiciones de estrés hídrico. Informe científico 13, 1209 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-28107-z

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Recibido: 12 de octubre de 2022

Aceptado: 12 de enero de 2023

Publicado: 21 enero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-28107-z

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