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Jan 07, 2024

Valorización de paja de arroz, bagazo de caña de azúcar y bagazo de sorgo dulce para la producción de bioetanol y fenilacetilcarbinol

Informes científicos volumen 13,

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 727 (2023) Citar este artículo

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La quema a cielo abierto de residuos agrícolas causa numerosas complicaciones, incluida la contaminación por partículas en el aire, la degradación del suelo, el calentamiento global y muchas más. Como poseen potencial de bioconversión, se eligieron para el estudio residuos agroindustriales como el bagazo de caña de azúcar (SCB), la paja de arroz (RS), la mazorca de maíz (CC) y el bagazo de sorgo dulce (SSB). Cepas de levadura, Candida tropicalis, C. shehatae, Saccharomyces cerevisiae y Kluyveromyces marxianus var. marxianus se compararon por su potencial de producción de bioetanol y fenilacetilcarbinol (PAC), un intermediario en la fabricación de productos farmacéuticos cruciales, a saber, efedrina y pseudoefedrina. Entre los sustratos y levaduras evaluados, RS cultivada con C. tropicalis produjo una concentración de etanol significativamente mayor (p ≤ 0,05) a 15,3 g L−1 después de 24 h de cultivo. El rendimiento de producto por sustrato (Yeth/s) fue de 0,38 g g-1 con una productividad volumétrica (Qp) de 0,64 g L−1 h−1 y una eficiencia de fermentación del 73,6% con base en un rendimiento teórico de 0,51 g etanol/g glucosa . C. tropicalis cultivada en medio RS produjo 0,303 U mL−1 de piruvato descarboxilasa (PDC), una enzima clave que cataliza la producción de PAC, con una actividad específica de 0,400 U mg−1 de proteína después de 24 h de cultivo. Este presente estudio también comparó la biomasa de células enteras de C. tropicalis con su preparación de PDC parcialmente purificada para la biotransformación de PAC. El PDC de C. tropicalis de células enteras a 1,29 U mL−1 produjo una concentración general de PAC 62,3 mM, que fue un 68,4 % más alta en comparación con la preparación de enzima parcialmente purificada. Los resultados sugieren que la valorización de residuos lignocelulósicos en bioetanol y PAC no solo ayudará a mitigar el desafío ambiental que plantea su entorno, sino que también tiene el potencial de mejorar la bioeconomía.

Como consecuencia de la población mundial que se especula alcanzará más de 9 mil millones para 2050 y 11 mil millones para 21001, el suministro adecuado de alimentos está en duda para el futuro cercano. Para conquistar esto, la comunidad científica ha estado explotando varias estrategias para prevenir el deterioro de los alimentos2,3 y extender su vida útil4,5 mientras busca identificar microbios útiles para la industria alimentaria6. En cuanto al Objetivo de Desarrollo Sostenible 2 (Hambre Cero), ha habido un avance notable en la producción avícola, ganadera y agrícola, que además contribuyen a la evolución de los desechos alimentarios y agrícolas7. Los desechos de alimentos se pueden reciclar en productos comercialmente viables, por ejemplo, se utilizan como materia prima para la fabricación de bioplásticos y biocombustibles, además de la extracción de componentes de valor agregado8. Los residuos de alimentos también se emplean en procesos industriales para la producción de biocombustibles o biopolímeros9,10. Por otro lado, los residuos agroindustriales se pueden utilizar para convertir energía en biomasa, producción de hongos, producción de cartón/papel y otras aplicaciones fuera de la finca11. Si bien pueden ser reciclados para la fabricación de artículos valiosos como aglomerado, aglomerado, biocompositos12 u otros materiales de construcción13, el volumen de residuos que estas alternativas pueden aprovechar actualmente es una fracción de lo que realmente se produce11. Por lo tanto, en muchos países, en ausencia de prácticas adecuadas de manejo y utilización de esta gran cantidad de residuos, actualmente se queman o se entierran debajo del suelo, lo que conduce a la contaminación del aire y el agua y al calentamiento global14. La quema de residuos al aire libre contribuye a la contaminación por partículas finas (PM), un importante factor de riesgo para la salud que contribuye significativamente a la mortalidad en varias regiones del mundo, incluido el sudeste asiático. En 2019, un estudio de Global Burden of Disease (GBD) clasificó la exposición a PM2.5 como el sexto factor de riesgo de mortalidad global15. El alcance de la quema de desechos agrícolas y sus consecuencias catastróficas en la calidad del aire se clasifica como el séptimo factor de riesgo de mortalidad15,16,17 en Tailandia, un importante productor agrícola en el sudeste asiático. Este manejo inadecuado ha generado una intensa necesidad de diseñar estrategias para la oportuna utilización y valorización de los residuos agrícolas para la sustentabilidad y la seguridad alimentaria y sanitaria14.

Dado que los residuos de cultivos y los desechos agroindustriales son biomasa lignocelulósica compuesta de celulosa, lignina y hemicelulosa, pueden utilizarse en la producción de energía verde y productos de valor agregado18 en lugar de quemarlos. Un enfoque de biorrefinería es un sustituto coherente y viable para sintetizar diversos bioproductos a partir de biomasa lignocelulósica. Se componen predominantemente de celulosa, hemicelulosa y lignina19 que pueden hidrolizarse química o enzimáticamente para producir azúcares fermentables, glucosa y xilosa, respectivamente, así como L-arabinosa20,21. En el concepto de biorrefinería, mediante la digestión anaeróbica, la fermentación y el compostaje, podemos convertir la abundante biomasa residual en productos de biorrefinería como biocombustibles, biofertilizantes, bioplásticos, enzimas, ácidos orgánicos y otros productos químicos de valor agregado22,23,24. El bagazo de caña de azúcar, la paja de arroz, las mazorcas de maíz y el bagazo de sorgo dulce, que son la biomasa de desecho más común generada por las agroindustrias en grandes cantidades anualmente, son materiales adecuados para la conversión de biorrefinería en productos de valor agregado.

En el escenario actual, la comunidad científica está trabajando intensamente en la búsqueda de fuentes de energía alternativas, sostenibles y respetuosas con el medio ambiente para combatir la alta demanda de energía. El bioetanol es una de las fuentes de energía alternativa renovable más adecuada para sustituir a los combustibles fósiles. Por lo tanto, los investigadores están activos en la producción de bioetanol a través de la fermentación microbiana a partir de desechos económicos como la lignocelulosa25,26, ya que no solo son abundantes sino que tampoco compiten con la producción de alimentos, por lo que no afectan la seguridad alimentaria. En este sentido, una biorrefinería se puede operar sistemáticamente para lograr una producción de cero residuos27 mediante la fabricación de productos químicos de alto valor agregado además del bioetanol, ya que también aumentará la rentabilidad del bioproceso.

La piruvato descarboxilasa (PDC) es una enzima clave involucrada en la producción de bioetanol al catalizar el piruvato en acetaldehído y dióxido de carbono a través de una reacción de descarboxilación28. El PDC, además de la descarboxilación, también lleva a cabo una reacción de carboligación en la que une un enlace de carbono del benzaldehído al acetaldehído activo, lo que da como resultado la producción de R-fenilacetilcarbinol (PAC), un importante precursor involucrado en la fabricación de productos farmacéuticos, a saber, efedrina y pseudoefedrina. La efedrina y la pseudoefedrina se utilizan para prevenir o aliviar las sibilancias asociadas con el asma29, para aliviar la presión arterial baja durante la anestesia raquídea o epidural30, en el control y tratamiento de la hipotensión clínicamente significativa31, actúan como descongestionantes que reducen la congestión nasal32. De la literatura también está claro que la efedrina es un fármaco que exhibe varias acciones de la adrenalina y se utiliza en la preparación del tratamiento de la obesidad y la medicina deportiva33. Muchos investigadores en los últimos tiempos también han informado que el fármaco efedrina podría ser un candidato neuroprotector clínico para el tratamiento del accidente cerebrovascular isquémico cerebral34 y la lesión cerebral35. Además, la efedrina podría exhibir efectos protectores contra la enfermedad pulmonar obstructiva crónica36 y una de las opciones estándar de agentes vasopresores para contrarrestar las consecuencias de enfermedades potencialmente mortales como infecciones, insuficiencia cardíaca y anafilaxia durante los procedimientos quirúrgicos37,38. Debido a su impacto significativo en el campo de la medicina, el fármaco efedrina se incluye en la 21ª edición de la lista modelo de medicamentos esenciales de la OMS39. Tales desarrollos recientes en el campo de la medicina revelan que la efedrina tiene aplicaciones potenciales en el sector farmacéutico y se anticipa que su mercado global aumentará a un ritmo considerable y seguirá desempeñando un papel importante en la industria farmacéutica y la atención médica primaria y pública en el futuro. En este sentido, al ser el precursor de la efedrina, la producción comercial de PAC, que se valora en 146 USD/kg40, se realiza mediante la descarboxilación del piruvato seguida de la carboligación del benzaldehído41 mediante la transferencia del "acetaldehído activo" unido a enzimas al benzaldehído a través de un núcleo nucleofílico. adición42.

Varios investigadores43,44,45,46 han utilizado diferentes especies de levaduras, hongos y bacterias para el proceso de biotransformación anterior. En un estudio realizado por Rosche et al.47, se seleccionaron 105 cepas de levadura para la producción de PAC y tres especies de Candida sp. fueron identificados como los candidatos más interesantes ya que produjeron una mayor PAC con baja inactivación por benzaldehído y acetaldehído. Los mismos autores en otro estudio reportaron a Rhizopus javanicus como potencial productor de PAC entre 14 hongos productores de etanol en base a mayor rendimiento y rápido crecimiento48. De manera similar, en nuestra investigación anterior, se seleccionaron 50 cepas microbianas para la producción de etanol y PAC y los resultados indicaron que C. tropicalis demostró ser superior entre otras cepas49. En otro estudio reportado por Miguez et al.45, Kluyveromyces marxianus, Saccharomyces cerevisiae y S. pastorianus fueron seleccionados como mejores productores para la producción de PAC. En cuanto a la producción de etanol y PAC en un proceso integrado, la selección de cepas microbianas apropiadas para la producción de PAC no solo depende de un mayor rendimiento y tolerancia a la toxicidad del benzaldehído, sino también de su capacidad para utilizar las fuentes de carbono disponibles en la agricultura. -residuos industriales, capaces de producir cantidades apreciables de etanol y biomasa. Así, en la presente investigación, cuatro cepas de levadura, C. tropicalis TISTR 5306, C. shehatae TISTR 5843, S. cerevisiae TISTR 5606 y K. marxianus var. marxianus TISTR 5057 fueron considerados para el estudio detallado. La justificación para seleccionar C. tropicalis TISTR 5306 y S. cerevisiae TISTR 5606 fue que estas cepas se desempeñaron bien en la producción de etanol y PAC en nuestros estudios previos50,51. C. shehatae TISTR 5843 y K. marxianus var. marxianus TISTR 5057 se incluyeron en este estudio por su capacidad para consumir azúcares de pentosa.

Aunque anteriormente se informaron varios datos de investigación sobre la producción de etanol a partir de residuos agroindustriales, este es el primer estudio de este tipo que evalúa diferentes residuos agroindustriales en la producción simultánea de bioetanol y enzima PDC. El estudio también investigó la influencia de la biomasa de células enteras y la enzima PDC parcialmente purificada en la producción de PAC en un sistema de biotransformación de doble capa. Este enfoque de biorrefinería utilizará los azúcares presentes en las materias primas como fuente de carbono para el etanol y la biomasa que contiene PDC generada en la fermentación podría usarse para la síntesis de PAC. La integración de la producción de PAC y bioetanol mejorará la rentabilidad y productividad general de ambos productos. Por lo tanto, en el presente estudio, se diseñaron experimentos para seleccionar la materia prima adecuada y la cepa de levadura para una producción óptima de etanol y PDC, así como estudios de biotransformación para la evaluación de la síntesis de PAC.

Materiales de desecho agrícolas y agroindustriales que incluyen mazorcas de maíz (CC) y paja de arroz (RS) obtenidas de la Oficina Provincial de Ganadería de Chiang Mai, bagazo de caña de azúcar (SCB) de Kaset Thai International Sugar Corporation y bagazo de sorgo dulce (SSB) de una granja local en Saraphi District se lavaron dos veces con agua corriente del grifo y se secaron al sol durante 24 h. Todos los materiales agrícolas, excepto CC, se cortaron en segmentos pequeños (alrededor de 1 a 3 cm de longitud), mientras que el CC se trituró en granos pequeños (alrededor de 0,3 a 0,5 cm de diámetro) con almacenamiento en condiciones secas a 25 °C. La celulasa de Trichoderma reesei se adquirió de Vland Biotech Group Co. Ltd, China. La actividad de celulasa se determinó mediante el método descrito por Ghose52 donde la actividad enzimática volumétrica inicial fue de 103 ± 3 FPU mL-1 antes del estudio. El estándar R-PAC (basado en Fischer Projection, una configuración absoluta, que es equivalente a L-PAC) se adquirió de Toronto Research Chemicals, Toronto, Canadá. Todos los demás productos químicos y azúcares estándar se adquirieron de Sigma-Aldrich/Merck, Burlington, MA, EE. UU. Los reactivos y disolventes utilizados en este estudio fueron grados analíticos.

Las levaduras productoras de etanol obtenidas del Instituto de Investigación Científica y Tecnológica de Tailandia (TISTR), Bangkok, Tailandia, fueron C. tropicalis TISTR 5306, C. shehatae TISTR 5843, S. cerevisiae TISTR 5606 y K. marxianus var. marxianus TISTR 5057. El stock se mantuvo en glicerol al 80 % (v/v) a –20 °C53. Las levaduras se cultivaron en agar extracto de levadura peptona dextrosa (YPD) (extracto de levadura 10 g L-1, peptona 10 g L-1, agar 20 g L-1 y glucosa 20 g L-1) y posteriormente se cultivaron en caldo YPD a 30ºC. °C, 250 rpm durante 24 h y se evaluó la viabilidad de las células. El recuento de células de levadura se realizó con un hemocitómetro (Cámara de recuento, modelo: PM MFR 650030, Haryana, India) mediante tinción con azul de metileno al 0,1 % (p/v) para distinguir las células vivas y muertas, como describen Borzani y Vario54. Todas las cepas de levadura tenían un recuento de células viables > 95 % y se utilizaron como cultivo iniciador con una inoculación del 10 % (v/v)55.

Las materias primas se pretrataron suspendiéndolas al 6,20 % (p/v) en agua destilada o solución de hidróxido de calcio (1,84 % p/v) y se incubaron a 100 °C durante 4 h. La selección de hidróxido de calcio para el pretratamiento se basó en los resultados de nuestra investigación anterior que comparó las estrategias de pretratamiento entre hidróxido de calcio, ácido sulfúrico, hidróxido de sodio y peróxido de hidrógeno con los resultados óptimos en términos de concentración general de azúcares, rendimiento y costo de producción ( datos no publicados). Además, las ventajas del pretratamiento con hidróxido de calcio han sido señaladas y aplicadas con éxito en otro estudio de nuestro grupo56. El pretratamiento con agua destilada se tomó como control de comparación. Los materiales pretratados recuperados por filtración se lavaron con agua y se suspendieron con tampón de acetato de sodio (50 mM, pH 4,8) en una relación 1:5 (sólido:líquido). Se comparó un experimento preliminar que constaba de diferentes proporciones de sólido a líquido para el rendimiento de azúcares durante el método de pretratamiento y se encontró que la proporción de sólido a líquido de 1:5 era ideal, lo que resultó en una mayor liberación de azúcares (datos no publicados). La hidrólisis enzimática de los materiales pretratados se realizó mediante la adición de la enzima celulasa (10 % v/v) a 50 °C durante 48 h en condiciones de agitación a 200 rpm, como describen Wattanapanom et al.56. El hidrolizado se filtró utilizando una tela de muselina de doble capa para eliminar la materia insoluble gruesa. La posible interferencia de partículas finas insolubles que escaparon del proceso de filtración de tela de muselina al comienzo del cultivo microbiano en la determinación de la concentración de biomasa seca en un curso de tiempo específico podría eliminarse mediante el cálculo de compensación de valores determinados en relación con el tiempo cero. El tipo y la concentración de azúcares en el hidrolizado después de la hidrólisis enzimática se analizaron por HPLC. Se eligieron los tres mejores sustratos con el mayor rendimiento de azúcares totales para el siguiente experimento.

Como se demostró que CC tenía un nivel relativamente más bajo de azúcares totales de la sección anterior de pretratamiento y sacarificación enzimática, se eliminó durante el proceso de selección. El experimento se estableció para evaluar la influencia de los sustratos (SCB, RS y SSB) en el crecimiento microbiano y la producción de etanol utilizando C. tropicalis. Las condiciones de cultivo fueron similares a las descritas previamente por Nunta et al.51. Brevemente, se cultivó un inóculo de semillas de 10 mL de stock de glicerol en un matraz Erlenmeyer de 250 mL con 90 mL de hidrolizado suplementado con sulfato de amonio (8,52 g L-1) como fuente de nitrógeno, a 250 rpm, 30 °C e intervalos de muestreo a 0, 24 y 48 h por triplicado. La metodología de clasificación de puntajes se adaptó de Nunta et al.51 y Tangtua et al.49 para evaluar el sustrato más adecuado para futuros experimentos. El valor más alto de los datos sin procesar considerando todas las réplicas para cada criterio, como azúcares totales iniciales, etanol y concentración de biomasa seca, se asignó a una puntuación de 100 y los otros valores subsiguientes luego se convirtieron proporcionalmente a la misma escala.

En este experimento, las levaduras C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus fueron evaluadas para la producción de biomasa, etanol y actividad de PDC en el sustrato seleccionado de la sección anterior. El inóculo de semillas se preparó mediante la inoculación de levaduras en 50 mL de medio de cultivo de levadura en matraces Erlenmeyer de 250 mL y se incubó a 250 rpm durante 24 h a 30 ± 1 °C. El medio de cultivo de 450 mL de hidrolizado con sulfato de amonio adicionado (8.52 g L-1) como fuente de nitrógeno se transfirió con inóculo de siembra al 10% (v/v) en matraz Erlenmeyer de 1 L y se incubó a 250 rpm durante 48 h a 30ºC. ± 1 °C49. Como se observó en nuestra investigación anterior51, estas condiciones de cultivo proporcionan un entorno aeróbico inicial suficiente para producir suficiente biomasa celular y para iniciar una condición aeróbica parcial para la posterior producción de etanol y actividad de PDC. Los experimentos se realizaron por triplicado y las muestras se tomaron a las 0, 24 y 48 h para evaluar el consumo de azúcares, así como la producción de etanol, biomasa seca y actividad de PDC. Los parámetros cinéticos relacionados también se determinaron durante dos intervalos de 0-24 y 24-48 h. La estrategia de clasificación por puntuación se utilizó para evaluar la levadura adecuada con el sustrato seleccionado para los estudios de biotransformación posteriores.

Los estudios de biotransformación se llevaron a cabo según lo descrito por Leksawasdi et al.57 y Gunawan et al.58 con ligeras modificaciones. La biomasa húmeda precongelada de C. tropicalis a una concentración de células enteras de 12,24 g L-1 se preparó con una actividad PDC volumétrica inicial de 1,29 ± 0,12 U mL-1. El PDC parcialmente purificado (0,32 ± 0,04 U mL-1) también se preparó y extrajo de 12,24 g L-1 de biomasa húmeda según la estrategia publicada anteriormente55. La biomasa húmeda o PDC parcialmente purificado como biocatalizadores se agregaron al sistema bifásico compuesto por una fase acuosa que consta de 125 mL de tampón fosfato 1 M (pH 6,4/H3PO4 1 M), piruvato (240 mM), pirofosfato de tiamina (1 mM) y magnesio heptahidratado (1 mM) y una fase orgánica compuesta por 125 mL de aceite vegetal con benzaldehído (200 mM)59. La biotransformación se inició agitando la mezcla para formar una emulsión de gotitas de aceite en la fase acuosa a 10 °C durante 6 h. El proceso de biotransformación se llevó a cabo en condiciones aeróbicas, pero cabe señalar que el oxígeno no participó en el proceso de producción de PAC que se basó en la descarboxilación y carboligación en el sitio activo de PDC. Además, los biocatalizadores utilizados en el estudio actual no eran células enteras vivas en etapa de crecimiento o cultivo. Las muestras de las fases oleosa y acuosa se extrajeron a los 0, 5, 30, 60, 120, 180, 240, 300 y 360 min por quintuplicado y se añadió ácido tricloroacético (10% (p/v)) antes de la centrifugación a 2822 × g para 5 min para separar las fases para análisis posteriores.

Para la estimación de la biomasa seca, primero se midió el peso seco de la materia insoluble en el hidrolizado antes de la inoculación mediante secado en un horno de aire caliente (Daihan Lab Co., Ltd., Gangwon, Corea) a 105 °C hasta obtener un peso constante. . Después de la inoculación, las muestras recolectadas a intervalos (0, 24 y 48 h) se centrifugaron (Nuve, Model No. NF 200, Ankara, Turquía) a 2822 × g durante 15 min para separar el sobrenadante y el sedimento. Luego se lavó el sedimento con agua destilada y se analizó el peso seco total que incluye el peso de materia insoluble y biomasa. El peso seco de materia insoluble inicial se restó de este valor de peso seco total para determinar el peso real de biomasa seca60. Se analizó el pH del sobrenadante, sólidos solubles totales (TSS), azúcares (celobiosa, glucosa, xilosa, arabinosa), etanol y concentración de ácido acético. El pH se midió con un medidor de pH digital (Eutech Instruments, Model pH 510, Nijkirk, Japan) y el TSS (°Brix) se determinó con un refractómetro de mano (Atago, Model No. N-1α, Tokyo, Japan) . La concentración de azúcares, etanol y ácido acético se analizó mediante HPLC (Agilent Technologies, Santa Clara, California) según lo descrito por Khemacheewakul et al.61 con las siguientes condiciones: ácido sulfúrico 5 mM en agua destilada como fase móvil con Aminex® HPX-87H Ion Columna exclusiva y detector de índice de refracción (RID) a un caudal de 0,75 ml min−1. La temperatura del horno de columna se fijó a 40 °C. Parámetros cinéticos como productividad volumétrica de etanol (Qp), tasa específica de consumo total de azúcares (qs,tot), tasa específica de crecimiento (µ), rendimiento de etanol producido sobre el total de azúcares consumidos (Yeth/s), rendimiento de ácido acético producido sobre el total azúcares consumidos (Yace/s), y el rendimiento de biomasa seca producida sobre el total de azúcares consumidos (Yx/s) se calcularon con base en trabajos publicados previamente51,53. Del mismo modo, la eficiencia de fermentación (FE%) se calculó utilizando la fórmula establecida en base a la glucosa62 y se muestra en la sección complementaria.

Para la preparación de PDC purificado parcial, se usó una porción de biomasa húmeda de levadura (12,24 g) recuperada del cultivo anterior a las 48 ha 1 L como se describe por Tangtua et al.63. Brevemente, la biomasa se agregó al tampón de citrato (200 mM, pH 6,0) con perlas de vidrio (425–600 μm) en una proporción de 1: 1 (p/p) a las células de levadura y se agitó durante 1 min para romper las células con intermitente. enfriamiento en hielo durante 1 min. Se repitió el vórtex tres veces y la suspensión resultante se centrifugó a 2822 × g a 4 °C durante 15 min para eliminar el sedimento. Al sobrenadante obtenido se le añadió acetona al 30% preenfriada (-20 °C) y se dejó a 4 °C durante la noche para precipitar la enzima. Posteriormente, la fracción de acetona se centrifugó a 12,122 × g a 4 °C durante 15 min para recolectar el precipitado y al sobrenadante se le agregó acetona al 40 % (v/v) y se dejó a 4 °C durante la noche. El ciclo de precipitación-centrifugación se repitió con acetona al 50 y 60 % y los precipitados se agruparon y se volvieron a disolver en tampón de citrato (200 mM), se almacenaron a 4 °C durante 4 h para evaporar la acetona residual. Se evaluó la actividad de la enzima PDC51 y la concentración de proteína64 de la solución resultante y se utilizó para el proceso de biotransformación. La actividad de PDC se midió como una formación de PAC en 20 min a 25 °C a partir de benzaldehído 80 mM y piruvato 200 mM en tampón de carboligasa43. La actividad carboligasa de una unidad se definió como la cantidad de enzima que podría producir 1 µmol de PAC a partir de piruvato y benzaldehído por minuto a pH 6,4 y 25 °C, según lo especificado por Rosche et al.43. La concentración de proteína se determinó según el ensayo de Bradford, con albúmina de suero bovino como proteína estándar65 y la actividad específica de carboligasa se expresó como unidad de enzima por miligramo de proteína (U mg−1). Se determinó PAC, benzaldehído, ácido benzoico y piruvato por HPLC49,50 (Agilent Technologies) a 283 nm utilizando 32% (v/v) de acetonitrilo y 0,5% (v/v) de ácido acético en agua destilada como fase móvil y Altima ™ Columna C8 con detector de matriz de diodos (DAD). El caudal se fijó en 1,0 mL min−1 y la temperatura del detector se fijó en 28 °C.

Los resultados se expresaron como media ± error estándar y los análisis se realizaron con Statistical Packages for the Social Sciences (SPSS, versión 17.0) utilizando análisis de varianza de una vía (ANOVA). Las diferencias estadísticas entre medias se determinaron mediante comparaciones múltiples de Duncan y se consideraron significativas a p ≤ 0,0560,61.

Las materias primas como CC, SCB, SSB y RS utilizadas en el presente estudio fueron los principales desechos agrícolas y agroindustriales en Tailandia y se clasificaron como importantes materiales lignocelulósicos. El pretratamiento inicial fue necesario para liberar los azúcares de las materias primas para que las levaduras las utilizaran como fuente de carbono66.

Se encontró que las materias primas tras el pretratamiento liberaron concentraciones variables de azúcares, como se muestra en la Tabla 1. El pretratamiento con hidróxido de calcio al 1,84 % (p/v) seguido de digestión enzimática produjo una concentración de azúcares significativamente mayor (p ≤ 0,05) en comparación con el tratamiento de agua con digestión enzimática. Se encontró que RS liberaba la mayor concentración de azúcares con 68,9 ± 0,63 g L−1 seguido de SSB (51,8 ± 0,45 g L−1), SCB (48,4 ± 0,17 g L−1) y CC (38,9 ± 0,44 g L−1 ). Se encontró que el pretratamiento con hidróxido de calcio seguido del tratamiento enzimático liberó un 23 % (p/p) de azúcares de RS, que fue un 44-64 % más alto en comparación con otros sustratos sometidos a un tratamiento similar. El pretratamiento con hidróxido de calcio seguido del tratamiento enzimático de CC liberó la menor cantidad de azúcares en el hidrolizado en comparación con cualquier otro sustrato. En contraste con los presentes resultados, Sumphanwanich et al.67 compararon CC, SCB y RS en la liberación de azúcares tras el tratamiento con ácido diluido y encontraron que CC producía azúcares más altos que otros materiales lignocelulósicos comparados. Los altos contenidos de hemicelulosa y lignina de CC en comparación con otros materiales podrían haber obstaculizado la acción de la celulasa durante el tratamiento enzimático, por lo que disminuyó la eficiencia de la hidrólisis para liberar azúcares fermentables. Por lo tanto, CC se excluyó de otros experimentos.

Además, se utilizó C. tropicalis, una levadura capaz de producir etanol y PAC, para seleccionar un sustrato adecuado entre SCB, RS y SSB. Se realizó un cultivo sumergido y se analizaron muestras a intervalos de 0, 24 y 48 h. En el presente estudio, C. tropicalis cultivada en RS resultó en un aumento significativo (p ≤ 0.05) de 22% y 19% en los rendimientos de biomasa seca al final de las 48 h en comparación con SCB o SSB utilizados como sustratos respectivamente (Fig. 1 y Tabla Suplementaria S1). Además, se observó una caída significativa (p ≤ 0.05) en el pH en todos los sustratos al final de las 48 h en comparación con sus contrapartes iniciales. De manera similar, también se observó una reducción significativa (p ≤ 0.05) del 40 %, 49 % y 52 % en los sólidos solubles totales al final de las 48 h para SCB, RS y SSB, respectivamente, en comparación con sus contrapartes iniciales (Supplementary Tabla S1). Esta reducción de sólidos solubles se correlaciona con la utilización de fuentes de carbono para sintetizar energía, mientras que el nitrógeno se utilizó en la síntesis de enzimas, proteínas, ácido desoxirribonucleico (ADN) y ácido ribonucleico (ARN)68.

Perfiles cinéticos de azúcares totales, azúcares individuales (celobiosa, glucosa, xilosa y arabinosa), etanol, ácido acético y niveles de concentración de biomasa seca durante el cultivo de C. tropicalis TISTR 5306 en diferentes sustratos, bagazo de caña de azúcar (SCB); paja de arroz (RS); bagazo de sorgo dulce (SSB). El error estándar en todos los casos estuvo dentro del límite de sensibilidad de los procedimientos de detección o menos del 10%.

Como se muestra en la Fig. 1, la concentración inicial de azúcares totales fue de 47,9 ± 0,3, 63,1 ± 3,1 y 47,0 ± 1,0 g L−1 y durante el cultivo los azúcares consumidos fueron del 92%, 79% y 84% a las 24 h y 94% , 79% y 95% al ​​final de las 48 h, respectivamente, para SCB, RS y SSB. La máxima producción de etanol ocurrió a las 24 h para SCB y RS mientras que fue a las 48 h para SSB con 17,7 ± 0,2, 18,6 ± 0,2 y 14,7 ± 0,5 g L−1 respectivamente. Otros parámetros cinéticos como Qp, µ, qs, tot, Yeth/s, Yace/s e Yx/s se presentaron en la Tabla complementaria S2. Se encontró que el Qp era 0.74, 0.78 y 0.31 g L-1 h-1 para SCB, RS y SSB respectivamente. A partir de los resultados, se puede observar que los Yeth/s durante el cultivo de C. tropicalis en diferentes sustratos estuvieron entre 0,33 y 0,40 g de etanol producido g−1 de azúcares consumidos durante las 0–24 h iniciales de cultivo y 0,33 y 0,37 durante 0 –48 h. El mayor Yeth/s se obtuvo con SCB y RS sin diferencia significativa (p > 0.05) en el rendimiento.

A partir del análisis de clasificación de puntaje (Tabla 2), se encontró que RS era superior en términos de producción de etanol y biomasa y se seleccionó para estudios adicionales. En contraste con los resultados, Sumphanwanich et al.67 afirmaron que la producción de etanol por S. cerevisiae en RS hidrolizado fue menor en comparación con bagazo y CC. Sin embargo, sus resultados correspondieron al contenido inicial de azúcar de los sustratos. En el presente estudio, se encontró que RS tenía el contenido de azúcar inicial más alto en comparación con otros sustratos para producir más etanol.

En este estudio se evaluaron las levaduras, C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus, ya que existe la posibilidad de que las enzimas PDC de diferentes levaduras productoras de etanol tengan una actividad enzimática diferente. S. cerevisiae es la cepa de levadura más popular y superior utilizada para producir etanol, ya que puede soportar altas concentraciones de etanol en comparación con muchas otras levaduras69. A pesar de esto, las levaduras C. tropicalis, C. shehatae y K. marxianus fueron incluidas en el estudio ya que pueden utilizar azúcares de pentosa (xilosa y arabinosa), que S. cerevisiae no puede utilizar, además de azúcares de hexosa (sacarosa y glucosa) . Además, la levadura C. tropicalis es resistente a las sustancias degradantes derivadas de la lignina que tienen un efecto inhibidor sobre el crecimiento de la levadura70,71,72,73. Por lo tanto, las cuatro levaduras anteriores se evaluaron por su potencial mediante la fermentación del sustrato RS y los cambios en los parámetros que ocurrieron durante el cultivo se presentan en la Fig. 2 y la Tabla complementaria S3. Los datos de pH y TSS se presentan con la Tabla complementaria S3. Se observó una disminución significativa (p ≤ 0.05) en el pH durante el cultivo de 0 a 24 h y una ligera disminución adicional entre las 24 y las 48 h. El contenido de sólidos solubles inicial estuvo entre 12,5 ± 0,3 y 12,7 ± 0,07°Brix entre las levaduras estudiadas. C. tropicalis mostró la máxima utilización de sólidos después de 48 h de cultivo en comparación con otras levaduras y esto es evidente a partir del análisis del consumo total de azúcares después de 48 h. No se observaron diferencias significativas (p > 0,05) en la concentración de biomasa seca entre C. tropicalis, C. shehatae y S. cerevisiae, mientras que se observó una menor producción de biomasa con K. marxianus en comparación con otras levaduras después de 48 h de cultivo. Mientras que otras levaduras produjeron Yx/s en el rango de 0,05 ± 0,01 a 0,08 ± 0,01 gg−1, K. marxianus produjo solo 0,03 ± 0,01 g de biomasa producida por g−1 de azúcares consumidos.

Perfiles cinéticos de azúcares totales, azúcares individuales (celobiosa, glucosa y xilosa), etanol, ácido acético y niveles de concentración de biomasa seca durante el cultivo de diferentes levaduras, a saber, C. tropicalis TISTR 5306, C. shehatae TISTR 5843, S. cerevisiae TISTR 5606 y K marxianus var. marxianus TISTR 5057 con paja de arroz como sustrato. Los errores estándar en todos los casos estuvieron dentro del límite de sensibilidad de los procedimientos de detección o menos del 10%.

Se encontró que la concentración inicial de azúcar total antes del cultivo era 61,6 ± 0,6, 62,4 ± 1,4, 62,2 ± 0,3 y 61,6 ± 0,7 g L−1 para C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus respectivamente. Se observó que C. tropicalis y S. cerevisiae consumieron 66,0% y 65,0% de azúcares totales para producir el máximo de etanol después de 24 h de cultivo con niveles de concentración de 15,2 ± 0,3 y 14,5 ± 0,08 g L−1 de etanol, respectivamente. Sin embargo, C. shehatae y K. marxianus produjeron la máxima concentración de etanol solo después de 48 h de cultivo con un consumo de 50,6% y 63,2% de azúcares totales a 11,1 ± 0,27 y 11,8 ± 0,17 g L−1 de etanol, respectivamente.

La comparación de la cinética se presenta en la Tabla complementaria S4. Se encontró que el Qp era 0.64, 0.23, 0.61 y 0.25 g L-1 h-1 para C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus respectivamente. Se encontró que los Yeth/s obtenidos con C. tropicalis eran 8.6, 5.5 y 31.0% más altos que los de C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus, respectivamente. después de 24 h de cultivo. La FE de este experimento se calculó en 74,5 %, 70,6 %, 68,6 % y 58,8 %, respectivamente, para C. tropicalis, S. cerevisiae, C. shehatae y K. marxianus en base a un rendimiento teórico de 0,511 g etanol g −1 glucosa74. El mayor rendimiento de etanol con C. tropicalis sobre otras levaduras se atribuye a la tolerabilidad de la levadura anterior frente a la temperatura, el etanol y los polifenoles tóxicos similares a la lignina, además de la capacidad de utilizar los azúcares de pentosa presentes en la hemicelulosa de los productos agroindustriales70.

Con C. tropicalis y S. cerevisiae, la concentración de etanol disminuyó aún más a las 48 h de cultivo con el agotamiento de la glucosa en el medio. Esto podría deberse a que cuando la glucosa escasea, el etanol producido durante el cultivo se usa como fuente de carbono, lo que requiere un cambio a la respiración como una adaptación que da como resultado una reprogramación masiva de la expresión génica75. Esto podría haber resultado en la formación de ácido acético después de 24 h de cultivo. El rendimiento de ácido acético (Yace/s) fue mayor para S. cerevisiae al final del cultivo, aunque no fue significativamente diferente entre las levaduras excepto C. shehatae (Tabla complementaria S4). C. tropicalis y S. cerevisiae, cuando crecieron en un medio deficiente en glucosa, podrían haber convertido el acetaldehído generado a partir del etanol en ácido acético por la acción de la aldehído deshidrogenasa76. En el futuro, la reducción de la formación de subproductos, especialmente el ácido acético, es una preocupación especial en el desarrollo de un bioproceso competitivo para decidir el ahorro general del proceso77.

Solo se observó una reducción insignificante en la xilosa en C. tropicalis durante el cultivo de 0 a 24 h, lo que indica que las levaduras fermentadoras de pentosa, especialmente Candida sp. utilizan preferentemente la glucosa en mezclas de azúcares de pentosa y hexosa debido a la severa represión del catabolismo de los azúcares de pentosa78. Una vez que se ha consumido la glucosa, se sintetizan las enzimas para el catabolismo de los azúcares de pentosa, como es evidente en el presente estudio, donde se utilizó xilosa al 30 % (p/v) durante 24 a 48 h (Fig. 2). Sin embargo, el resto de las levaduras no consumieron xilosa ya que prefieren otros azúcares hexosas o azúcares pentosas en lugar de xilosa para su crecimiento79. De manera similar, ninguna de las levaduras utilizadas en el estudio pudo utilizar la celobiosa de manera eficiente ya que carecen tanto de un transportador de celobiosa como de una β-glucosidasa capaz de hidrolizar la celobiosa en glucosa80. Sin embargo, Zheng et al.81 demostraron que C. molishiana podía utilizar celobiosa además de glucosa y producir etanol. La acumulación de celobiosa en el presente estudio podría deberse a la acción inhibitoria de la glucosa por una fuerte inhibición por retroalimentación del producto. Por ejemplo, se requieren actividades de endoglucanasa y ß-glucosidasa para descomponer la celulosa en celobiosa y la celobiosa en glucosa, respectivamente. Sin embargo, la acumulación de glucosa puede inhibir la ß-glucosidasa y la celobiosa puede inhibir la actividad de la endoglucanasa82. Por tanto, el uso de una proporción sinérgica de endoglucanasa y β-glucosidasa puede producir una gran cantidad de glucosa y, por lo tanto, de etanol. Esto también superará la escasez de glucosa en el medio y mejorará la proporción de etanol a ácido acético.

Las levaduras recuperadas del caldo de cultivo por centrifugación se lisaron y analizaron respecto a la actividad de PDC. La Figura 3 y la Tabla complementaria S5 muestran la actividad enzimática y específica de PDC en la biomasa de C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus. Se encontró que la concentración de enzima era más alta durante la etapa inicial de cultivo (hasta 24 h) y se observó una disminución adicional después de 48 h de cultivo. Entre las levaduras, se observó una mayor concentración en C. tropicalis con 0,303 ± 0,020 U ml−1 y actividad específica de 0,469 ± 0,053 U mg−1 de proteína después de 24 h de cultivo. Por el contrario, C. shehatae poseía la menor actividad enzimática volumétrica con 0,053 ± 0,004 U mL−1, que era 6 veces menor en comparación con C. tropicalis después de 24 h de cultivo.

Actividad intracelular de piruvato descarboxilasa (PDC) de levaduras durante el cultivo con paja de arroz como sustrato (a) Actividad volumétrica de la enzima PDC del lisado celular; ( b ) Actividad de la enzima PDC específica del lisado de células. Las barras de error indican el error estándar de la media (n = 3). Medias con diferentes letras mayúsculas indicaron una diferencia significativa (p ≤ 0.05) entre intervalos de tiempo de la misma especie de levadura. Las medias con letras minúsculas diferentes indicaron una diferencia significativa (p ≤ 0,05) entre los puntos de tiempo respectivos entre las especies de levadura.

A partir del análisis de clasificación de puntajes que se muestra en la Tabla 3, se encontró que C. tropicalis era superior para la producción de etanol, biomasa y actividad enzimática de PDC con un puntaje total de 368 ± 7 de 400 seguido por C. shehatae, K. marxianus y S .cerevisiae. Por lo tanto, C. tropicalis se sometió a más estudios de biotransformación para sintetizar PAC a partir de los precursores, piruvato y benzaldehído.

Los estudios de biotransformación se realizaron en un sistema líquido de dos capas con biomasa de células completas de levadura C. tropicalis o su enzima parcialmente purificada. La razón para tener biotransformación en un sistema de doble capa es que el precursor, el benzaldehído, soluble solo en la fase orgánica evitará su interacción con el PDC presente en la fase acuosa, preservando así la estabilidad de la enzima83. Hay varios solventes, incluidos octanol, heptanol, hexanol, butanol y muchos que se pueden usar como sistema de fase orgánica para el proceso de biotransformación50. Sin embargo, debido a sus costos más altos, en el presente estudio se utilizó un aceite vegetal como fase orgánica para reducir el costo de producción. Aunque el tampón MOPS utilizado en la fase acuosa podría ayudar a mantener la estabilidad de la enzima PDC, su costo relativamente alto dificultará su aplicación a escala industrial. Por lo tanto, el tampón de fosfato utilizado en el presente estudio podría ser un reemplazo adecuado de bajo costo para el tampón MOPS61.

De los resultados se observó que la biomasa de C. tropicalis (12.24 g L−1) equivalente a 1.29 ± 0.12 U mL−1 fue capaz de producir PAC con una concentración global de 32.6 ± 1.6 mM a los 60 min y la concentración aumentó con el tiempo de reacción para duplicarse al final de las 6 h (Fig. 4a y Tabla complementaria S6). En otras palabras, las células enteras de C. tropicalis PDC a 1.29 U/mL produjeron una producción volumétrica de 1.56 g PAC L−1 h−1 a 10 °C con una productividad específica de 3.05 gg−1 biomasa h−1. La fase orgánica representó una formación de PAC significativamente mayor (p ≤ 0,05) en comparación con la fase acuosa, lo que corrobora los resultados de Rosche et al.41, quienes informaron una concentración de PAC de 687 mM en la fase de octanol orgánico, mientras que la fase acuosa tenía solo 86,7 mM. . De igual forma, Agustina et al.50 encontraron que en la capa orgánica la concentración de PAC llegaba a 19.6 mM, mientras que la capa amortiguadora tenía solo 1.76 mM.

Biotransformación de fenilacetilcarbinol (PAC) en un sistema de dos capas. ( a ) concentración de PAC cuando se utilizó biomasa de células enteras de C. tropicalis como biocatalizador; ( b ) Concentración de PAC cuando se usó PDC parcialmente purificado como biocatalizador. Las barras de error indican el error estándar de la media (n = 3). Medias con diferentes letras mayúsculas indicaron una diferencia significativa (p ≤ 0.05) entre la fase acuosa, oleosa y total, del mismo tiempo de reacción. Medias con diferente letra minúscula indicaron diferencia significativa (p ≤ 0.05) entre los intervalos de tiempo de la respectiva capa.

Además de toda la biomasa de C. tropicalis, también se utilizó la enzima PDC derivada de su biomasa para el proceso de biotransformación. Los resultados mostraron que la concentración de PAC más alta en general fue de 19, 7 ± 2, 2 mM a los 60 min y disminuyó aún más a medida que el tiempo de reacción aumentó a 6 h (Fig. 4b y Tabla complementaria S7). Se observó que no hubo diferencia significativa (p > 0,05) en la concentración de PAC entre la capa acuosa y la capa orgánica del sistema de biotransformación. En contraste con el presente estudio, Sandford et al.84 encontraron que la producción de PAC en un sistema de dos líquidos con enzimas PDC parcialmente purificadas de C. utilis produjo PAC hasta 937 mM en la capa orgánica y 127 mM en la capa acuosa. También se observó que en el presente estudio, la biotransformación involucrada enzima parcialmente purificada produjo menos PAC en comparación con la biomasa de células enteras de C. tropicalis. La mayor producción de PAC lograda con PDC de células completas en comparación con PDC parcialmente purificado podría estar relacionada con una mayor estabilidad enzimática en la preparación de células completas85. Esto se debe a los fosfolípidos como componente celular que actúa como barrera de la envoltura celular y brinda protección física a las enzimas dentro de las células86. Además, la preparación de enzimas sin células puede provocar la desactivación de PDC por el sustrato benzaldehído87. Esto es evidente a partir de un estudio realizado por Satianegara et al.85, quienes informaron una pérdida del 86 % en la vida media del PDC parcialmente purificado en comparación con solo el 62 % para la preparación de células enteras a 4 °C en presencia de benzaldehído 50 mM.

En el presente estudio, la biomasa de células enteras (12,24 g L-1) con una actividad de PDC volumétrica inicial de 1,29 ± 0,12 U mL-1 o enzima parcialmente purificada aislada de 12,24 g de biomasa con una actividad de 0,32 ± 0,04 U mL-1 se utilizó como biocatalizadores. Aunque la actividad de PDC inicial entre los catalizadores fue desigual, se puede racionalizar que el proceso de purificación de enzimas podría incurrir en un costo mayor y pérdidas generales relativamente altas de actividad enzimática para dar como resultado la cantidad equivalente de enzima. Por lo tanto, la intención del estudio es evaluar los catalizadores para una mayor producción de PAC sin incurrir en costos adicionales. Además, la utilización de células enteras tiene ventajas sobre el PDC parcialmente purificado, ya que el primero podría ofrecer una mayor estabilidad del catalizador que la contraparte enzimática, ya que el PDC parcialmente purificado es más propenso al efecto de desactivación por benzaldehído44. En el caso de la biomasa de células completas y del sistema de biocatalizador enzimático parcialmente purificado, no se formó acetoína ni alcohol bencílico como subproductos cuando se utilizó aceite vegetal como sistema de fase orgánica. Esto sigue a Satianegara et al.88, quienes evaluaron la biomasa de células completas precongeladas y la enzima parcialmente purificada de C. utilis y no informaron formación de alcohol bencílico. Sin embargo, en otros estudios que utilizaron células completas inmovilizadas89, se observó la producción de alcohol bencílico. Esto podría deberse a que el PAC formado dentro de la primera hora inhibió la formación de alcohol bencílico ya que puede inhibir la actividad de la alcohol deshidrogenasa90 o podría haber una disminución en la actividad de la alcohol deshidrogenasa debido al proceso de precongelación88. A partir de la comparación de células completas y PDC parcialmente purificado en la biotransformación de PAC, es evidente que la utilización de células completas como biocatalizadores tiene un potencial considerable para la reducción de costos en términos de concentraciones de PAC apreciablemente más altas.

La investigación exploró la utilización de materias primas de base agrícola, SCB, SSB, CC y RS, para la producción de etanol y biotransformación de PAC. Para ello, se evaluó el potencial de diferentes levaduras productoras de etanol, C. tropicalis, C. shehatae, S. cerevisiae y K. marxianus. El estudio también comparó el proceso de biotransformación que involucra la biomasa de células enteras con el proceso que involucra su enzima parcialmente purificada para la producción de PAC. En pocas palabras, el sustrato RS fermentado con C. tropicalis produjo una mayor actividad de etanol (12,7 ± 0,23 g L-1) y PDC específica (0,351 ± 0,076 U mg-1 de proteína). Además, podría ser posible una mayor formación de PAC (62,3 ± 4,4 mM) cuando el proceso de biotransformación se llevara a cabo en un sistema de dos capas con la biomasa de células enteras de C. tropicalis como biocatalizador. Por lo tanto, este estudio reveló que la bioconversión de productos agroindustriales resultaría eficiente en términos de aliviar los problemas de eliminación de desechos con la producción concomitante de etanol y fenilacetilcarbinol. El residuo gastado de los agro-materiales después del tratamiento enzimático queda por evaluar para su análisis composicional y podría ser utilizado como suplemento de alimentación animal para generar cero residuos del proceso.

Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el presente estudio están disponibles a los autores correspondientes previa solicitud razonable.

Materia particular

Fenilacetilcarbinol

Piruvato descarboxilasa

Extracto de levadura-Peptona-Dextrosa

Rendimiento de etanol producido sobre azúcares totales consumidos

Rendimiento de ácido acético producido sobre el total de azúcares consumidos

Rendimiento de biomasa seca producida sobre azúcares totales consumidos

Productividad volumétrica de etanol por litro por hora; µ, tasa de crecimiento específica (h−1)

Tasa específica de consumo total de azúcares (g azúcares totales consumidos g−1 biomasa h−1)

Cromatografía líquida de alta resolución

Ácido 3-(N-morfolino) propanosulfónico

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Los autores desean agradecer el apoyo financiero de este proyecto de investigación del Fondo Fundamental 2022, Universidad de Chiang Mai (Número de concesión: FRB650031/0162), Académico de investigación sénior de TRF (Número de concesión: RTA6280001), Universidad de Chiang Mai (CMU), Facultad de Ciencias (CoE65-P001)—CMU, Clúster de Agroindustria Bio-Circular-Verde (Agro-BCG) (CoE65-P001), Oficina de Administración de Investigación (ORA), Facultad de Agroindustria, Clúster de Investigación de Bioprocesos (BRC), CMU y chino-tailandés-NRCT (NRCT(O)(KKT)-19/2561). N. Leksawasdi quisiera expresar su sincera gratitud a la Facultad de Agroindustria, CMU por la financiación / apoyo en especie. K. Anbarasu agradece el apoyo de Postdoctoral Fellowship (Reinventing University), Universidad de Chiang Mai. También se agradece a TISTR por el apoyo a las cepas microbianas.

(1) Fondo Fundamental (Número de concesión: FRB650031/0162), (2) Investigador sénior de TRF (Número de concesión: RTA6280001), (3) Universidad de Chiang Mai, Facultad de Ciencias (CoE65-P001)—CMU, (4) Clúster of Agro Bio-Circular-Green Industry (Agro-BCG) (CoE65-P001), (5) Sino-Thai-NRCT (NRCT(O)(KKT)-19/2561), y (6) Universidad de Chiang Mai—Postdoctorado Fellowship (Reinventando la Universidad).

Clúster de Agroindustria Bio-Circular-Verde (Agro BCG) y Clúster de Investigación de Bioprocesos (BRC), Escuela de Agroindustria, Facultad de Agroindustria, Universidad de Chiang Mai, Chiang Mai, 50100, Tailandia

Rojarej Nunta, Charin Techapun, Sumeth Sommanee, Chatchadaporn Mahakuntha, Kritsadaporn Porninta, Yuthana Phimolsiripol, Pornchai Rachtanapun, Kittisak Jantanasakulwong, Anbarasu Kumar y Noppol Leksawasdi

División de Innovación y Negocios de Alimentos, Facultad de Tecnología Agrícola, Universidad de Lampang Rajabhat, Lampang, 52100, Tailandia

Boda Rojarej

Facultad de Agroindustria, Universidad de Chiang Mai, Chiang Mai, 50100, Tailandia

Charin Techapun, Sumeth Sommanee, Chatchadaporn Mahakuntha, Kritsadaporn Porninta, Yuthana Phimolsiripol, Pornchai Rachtanapun, Kittisak Jantanasakulwong, Anbarasu Kumar y Noppol Leksawasdi

Centro de Excelencia en Ciencia y Tecnología de Materiales, Facultad de Ciencias, Universidad de Chiang Mai, Chiang Mai, 50100, Tailandia

Winita Punyodom, Yuthana Phimolsiripol, Pornchai Rachtanapun, Kittisak Jantanasakulwong y Noppol Leksawasdi

Laboratorio clave de la provincia de Guangdong para investigación y desarrollo de energías nuevas y renovables, Laboratorio clave de energías renovables de CAS, Instituto de conversión de energía de Guangzhou, Academia de Ciencias de China, Guangzhou, 510640, República Popular de China

Wen Wang, Xinshu Zhuang y Wei Qi

Grupo de investigación para el desarrollo del proceso de producción de hidrógeno microbiano, Universidad de Khon Kaen, Khon Kaen, 40002, Tailandia

Alissara Reungsang

Departamento de Biotecnología, Facultad de Tecnología, Universidad de Khon Kaen, Khon Kaen, 40002, Tailandia

Alissara Reungsang

Academia de Ciencias, Sociedad Real de Tailandia, Bangkok, 10300, Tailandia

Alissara Reungsang

Departamento de Biotecnología, Instituto de Ciencia y Tecnología Periyar Maniammai, Thanjavur, 613403, India

anbarasu kumar

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Conceptualización, RN y NL; metodología, RN; validación, NL y CT; curación de datos, RN, SS., CM, KP y AK; redacción—preparación del borrador original, RN; redacción: revisión y edición, RN, AK, NL, CT, SS, CM, KP, YP, PR, KJ, WP, WW, XZ, WQ y AR; administración de proyectos, NL; adquisición de fondos, NL Todos los autores han leído y están de acuerdo con la versión publicada del manuscrito.

Correspondencia a Anbarasu Kumar o Noppol Lexawasdi.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Nunta, R., Techapun, C., Sommanee, S. et al. Valorización de paja de arroz, bagazo de caña de azúcar y bagazo de sorgo dulce para la producción de bioetanol y fenilacetilcarbinol. Informe científico 13, 727 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-27451-4

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Recibido: 12 de octubre de 2022

Aceptado: 02 enero 2023

Publicado: 13 enero 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-27451-4

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